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Billy Slater commence sa carrière professionnelle en 2003 avec les Melbourne Storm. La même année, il est élu meilleur rookie de l'année. L'année suivante, il débute sous les couleurs du Queensland dans le State of Origin durant lequel il marque un des plus beaux essais de l'histoire de cette compétition. En 2007, il remporte son premier titre de NRL avec les Melbourne Storm. Il est sélectionné en équipe d'Australie pour jouer la coupe du monde de rugby à XIII 2008. En 2009, Slater est élu meilleur joueur de l'année en remportant le Golden Boot Award.